Игра X-Files: The Game представлена в виде цепи видеосюжетов с альтернативными вариантами дальнейшего развития сюжетной линии, больше всего напоминая жанр квеста.
По сюжету X-Files: The Game молодому агенту ФБР Крэйгу Уиллмуру, работающему в штаб-квартире Сиэттла, поручается вести расследование, связанное с исчезновением агентов Фокса Малдера и Даны Скалли, в последний раз их видели в городе Эверетт, окрестности Сиэттла, штата Вашингтон. В расследовании у него есть помощница — полицейский Мэри Астодориан. По мере продвижения следствия агенту Уиллмуру приходится общаться с другими персонажами, используя при этом множество различных приспособлений, как то: видеокамера, очки для ночного видения, портативные компьютеры PDA, наручники, оружие, набор для хранения вещественных доказательств и удостоверение агента ФБР.
