События происходят спустя 10 лет после Wing Commander IV: The Price of Freedom, и вместо Килрати игрок должен столкнуться с новой инопланетной угрозой, расой насекомых под кодовым названием «Нефилимы», которая проникла в галактику людей через червоточину. Впервые в серии сюжет вместо Кристофера Блэра представляет нового персонажа, Лэнса Кейси.
