Сюжет игры повествует о войне людей, представленных силами Космического Командования Объединенных Наций (ККОН) и религиозного союза нескольких инопланетных рас — Ковенанта.
Люди изо всех сил сражаются за выживание, но всё же сдают свои позиции на всех фронтах. Последней надеждой в человечества стал проект «СПАРТАНЕЦ-II» — программа создания биологически усовершенствованных суперсолдат, которые стали самым эффективным оружием в борьбе с пришельцами. Все научные силы по этому проекту базируются на планете Предел.
Ковенанты находят планету и подвергают её орбитальной бомбардировке. Уцелел всего один корабль — «Столп Осени», на котором оказался выживший спартанец Джон-117. Корабль совершает прыжок вслепую через гиперпространство и выходит из него рядом с таинственной инопланетной структурой под названием Ореол. Флотилии Ковенанта удаётся отследить прыжок и начать новую атаку на корабль. Джон-117 получает приказ любой ценой защищать искусственный интеллект корабля — Кортану.
